Spirit Tracks es la continuación directa de Phantom Hourglass, donde al final de la aventura Link se embarcó en la búsqueda de un nuevo Hyrule. Ahí, los piratas llegan a una tierra deshabitada a la cual bautizan como Hyrule. Los habitantes de la nueva Hyrule tienen un pacto con un demonio que gobernaba como rey en esas áreas. Hubo entonces una épica batalla contra este ser, en donde los espíritus resultaron vencedores. Al no poder exterminarlo por completo, su única alternativa fue mantenerlo aprisionado en lugares remotos con cadenas y grilletes. Dichos grilletes hicieron que Hyrule se extendiera a lo largo de cuatro direcciones, que pasaron a convertirse en los «carriles espirituales» («Spirit Tracks»), usados por la población como vías útiles de transporte (en la versión en castellano se les llama "vías sagradas").
El juego inicia cien años después, con Link, un aprendiz de conductor de ferrocarriles, durante una ceremonia de graduación afuera del castillo de Zelda en la que habría de entregarse a Link el título de «maquinista real». Cuando la princesa se acerca a honrarlo con el título, le deja una nota en la que le previene del sospechoso primer ministro, diciéndole que deben encontrarse en secreto en los aposentos de la princesa. Así, Zelda acompaña a Link para resolver el misterio detrás de la desaparición de los carriles espirituales. La primera misión del juego es guiar a la princesa por los pasillos sin ser descubiertos por los guardias del castillo. En este nivel, se puede controlar a Link por medio de la pantalla táctil al igual que en The Legend of Zelda: Phantom Hourglass, pero para manejar a Zelda el jugador debe tocar un ícono en forma de remolino que está conectado a ella y trazar un sendero para que ella lo siga.
Al salir del castillo, Link se encuentra con Bigboy, su maestro que le ha entrenado para convertirse en maquinista real. Aparentemente, Bigboy es un ex soldado de Hyrule que dejó su cargo por alguna razón. Él ayuda a Zelda y Link a escapar a bordo de un tren con destino a la Torre del Espíritu. Mientras ellos investigan en ese lugar, las vías comienzan a desaparecer. Tras un impacto espectacular, el primer ministro decide hacerse cargo del grupo y vence a cada uno los protagonistas, mientras desvela su malvado plan: quiere liberar a Mallard, el maligno demonio mencionado previamente, cuyo espíritu se halla confinado en la Torre de los Dioses. Sin embargo, dado que de Mallard sólo queda su espíritu, Makivelo (el primer ministro) precisa de un cuerpo que reúna ciertas características específicas: el cuerpo de la princesa Zelda. Por lo que la ataca y la "asesina", despojando a su cuerpo de su alma, que aparece como una mota de luz brillante (que recuerda a las hadas) y se aleja...
Cuando Link recobra la consciencia, se halla tendido en una cama de la enfermería. A su lado está Bigboy, quien está bastante malherido por el ataque de Diego. Al salir de la enfermería y avanzar un poco por el castillo, encuentra sorprendentemente al espiritu de Zelda deambulando por el castillo, intentando sin éxito comunicarse con quienes halla a su paso. Parece que Link es el único que puede verla y oírla...
El joven hyliano la sigue hasta sus aposentos, y Zelda, descubriendo que Link puede (como ya se ha dicho) verla y oírla, le entrega la Flauta Terrenal, instrumento que ha ido pasando de generación en generación por los gobernantes de Hyrule, creyendo que dicho instrumento (que es una flauta de pan muy bella y decorada) les será de ayuda en su periplo. Dicha aventura consistirá en llegar a la Torre de los Dioses, que ha sido brutalmente deformada (quedando los pisos superiores separados entre sí y flotando sobre lo que queda y bajo una sisniestra nube negra) para encontrar una solución a la desaparición de las vías sagradas, que tiene como objetivo final la liberación definitiva del espíritu de Mallard...
Link y Zelda viajan por todo Hyrule: la región de los bosques, nieves, mares, fuego y arenas. Tenía que visitar los cuatro altares y Link con la flauta terrenal junto con un Lokomo y restaurar los carriles espirituales, ir a los cuatro templos, los cuales estaban llenos de acertijos y horribles monstruos para obtener los sellos y así se reconstruya la torre de las almas y entrar a los diferentes pisos de la torre de las almas para encontrar nuevos mapas, en este lugar Zelda ayudaba a Link en forma de espectro.
