a historia sigue a Link y Tetra, quienes viven en Hyrule, reino que en esta ocasión, al igual que en The Legend of Zelda: The Wind Waker, se encuentra hundido en el Gran Mar. Mientras viajan en el barco pirata de Tetra, ésta y Link encuentran un barco fantasma. Inmediatamente después de que Tetra sube al barco, grita buscando ayuda. Cuando Link intenta seguirla, se resbala y cae en el océano, y posteriormente llega a la orilla de una isla y es despertado por Ciela, un hada. Al explorar la isla, Link encuentra el «Reloj Espectral» («Phantom Hourglass» en inglés), lleno de la «Arena de las Horas», y conoce a un hombre anciano llamado Oshus, quien quiere ayudar a Link a encontrar el barco fantasma y, de esta manera, reunirse con Tetra. Para guiarlo en su búsqueda, Link consigue la ayuda del Capitán Linebeck y su barco, el S.S. Linebeck, el cual Link, Ciela y Linebeck usan para visitar islas.12 Mientras Linebeck al principio se rehúsa a colaborar con los dos, Ciela hace mención de un enorme tesoro que lo impulsa a aceptar ayudarlos.
Después de examinar detalladamente el Gran Mar, Link aprende que debe usar mapas y pistas escondidas en el Templo del Rey del mar –lugar vital y frecuentemente visitado en el desarrollo de la historia– para encontrar los Espíritus del valor, la sabiduría y el poder, los cuales a su vez le ayudarán a encontrar el barco fantasma. Con la ayuda del reloj espectral, Link encuentra los Espíritus de la sabiduría y poder. Cuando Link le pregunta a Oshus dónde encontrar el Espíritu del valor, Oshus le explica que en realidad el Espíritu del valor es la propia Ciela, después de transformarse en su verdadera forma. Ya con la posesión de los tres Espíritus, Link, con la compañía de Ciela y Oshus, encuentra al barco fantasma y a Tetra a bordo, quien se ha convertido en piedra. Mientras Link decide cómo salvar a Tetra, Oshus revela que él es el Rey del mar y que junto con Ciela tuvieron que cambiar sus verdaderas apariencias para poder esconderse de Bellum, un monstruo come-vidas que Link debe derrotar para rescatar a Tetra. Asimismo, menciona que Bellum fue uno de los que crearon el barco fantasma y convirtió a Tetra en estatua, y que él ha tomado residencia en el fondo del templo.12 Linebeck rápidamente se prepara para abandonar su búsqueda, indignado por no haber encontrado un tesoro. No obstante, su lealtad de inmediato regresa al saber que Oshus le promete un deseo con la condición de continuar ayudándolos.
Para acabar con Bellum, Link se entera de que debe forjar la Phantom Sword («Espada Fantasma» o «Espada Sagrada», en España) con tres metales únicos y «puros» localizados en islas cercanas. Después de coleccionar y utilizar los metales para forjar la espada fantasma, Link desciende hasta el nivel inferior del templo para hacer frente a Bellum. Después de una intensa lucha, Link aparece para derrotar a Bellum, y deshacer el hechizo que convertía a Tetra en estatua de piedra, recobrando así su forma original. Posteriormente, Link y Tetra regresan rápidamente al S.S. Linebeck para encontrar a Oshus, pero Bellum emerge del mar y hunde el barco, capturando a Link y Tetra durante el proceso. Linebeck es capturado por Bellum, forzando a Link a pelear con él, y el joven por fin logra vencer a Bellum, con lo que rescata a Tetra y Linebeck, y libera a la arena del reloj espectral para regresar al mar. Oshus, ahora en su forma real como una ballena blanca, se prepara para salir con los Espíritus de poder, sabiduría y valor. Entretanto, Linebeck, sorprendiendo a todos, lo que desea no es un tesoro, sino que reclama el regreso de su barco. Tetra y Link regresan al barco pirata de Tetra, donde su tripulación les comenta que sólo han pasado diez minutos desde que los dos abandonaron el barco, insistiendo que su travesía fue un sueño. Sin embargo, Link aún conserva el vacío reloj espectral, y observa el buque de Linebeck en el horizonte, asegurándose que la aventura fue real.
